Neural correlates of conscious and unconscious visual processing in neurotypical and cortical visually impaired populations assessed with fMRI

Abstract

La perception visuelle implique une interaction complexe entre les yeux, le cerveau et les processus cognitifs, transformant les stimuli visuels en une représentation interne de l'environnement. Bien qu'une fraction limitée des informations parviennent à notre conscience visuelle, le cerveau traite une quantité considérable d'informations de manière inconsciente. Des recherches en imagerie par résonance magnétique fonctionnelle (IRMf) ont visé à mieux discerner les corrélats neuronaux associés à la perception consciente et inconsciente. Cependant, l'identification précise des régions cérébrales impliquées dans la génération d'une perception consciente, et leur modulation par l'expérience ou par des lésions cérébrales, demeure un défi. Cette thèse examine le traitement conscient et inconscient de l'information visuelle à l'aide de tâches visuelles et de neuroimagerie, pour comprendre comment ces processus se reflètent dans l'activation cérébrale et l'impact de lésions du cortex visuel. L'article 1 vise à identifier de manière empirique les zones d'activation fonctionnelle associées au traitement visuel conscient et inconscient chez les individus neurotypiques, en menant deux méta-analyses quantitatives de données de neuroimagerie. Les résultats révèlent que le traitement conscient mobilise la jonction fronto-inférieure, le sillon intrapariétal, le cingulum antérieur dorsal, le gyrus angulaire, le cortex temporo-occipital et l'insula antérieure. Le traitement visuel inconscient sollicite davantage les régions postérieures, comme le complexe occipital latéral. L'article 2 traite des processus cognitifs associés à la modulation de l'activation fonctionnelle suite à une lésion du cortex visuel. La déficience visuelle cérébrale (DVC) est caractérisée par une perte des fonctions visuelles due à un dommage cérébral plutôt qu'à une atteinte des yeux. Bien que la majorité des individus ne regagnent pas une vision normale, dans certains cas fascinants une amélioration peut être notée avec le temps en raison de la capacité du cerveau à se réorganiser. La perte visuelle peut s'accompagner du blindsight, où les individus sont capables de traiter de l'information visuelle tout en niant l'avoir vue. Cet article novateur utilise un paradigme de détection de mouvement pour évaluer l'activation des structures corticales et sous-corticales lors d'une performance de blindsight chez un individu avec DVC. Cette contribution significative met en évidence des corrélats neuronaux indépendants des aires visuelles primaires, associés à des structures spécifiques pendant la détection de mouvement en blindsight. Le chapitre 4 présente une base de données d'IRM haute résolution pour la perception du mouvement visuel d'individus neurotypiques et atteints de DVC. Les données incluent des mesures d'IRM structurelles, fonctionnelles, et de diffusion, des évaluations comportementales et de suivi du regard, des mesures électrophysiologiques, en plus de données prétraitées, le code et des métriques de contrôle de la qualité. L'article 3 caractérise les conséquences neurologiques des lésions cérébrales chez les participants DVC, ainsi que l'impact sur leur capacité à traiter divers stimuli de mouvement, comparés à un groupe de contrôles neurotypiques, en utilisant des techniques comportementales et d'IRM fonctionnelle à haute résolution. La détection automatisée des lésions a permis de quantifier de manière fiable l'étendue des dommages cérébraux et les participants ont été catégorisés selon leur capacités visuelles résiduelles. Les résultats confirment que le cerveau peut traiter des informations visuelles malgré l'absence de zones visuelles primaires intactes. Les participants DVC ont présenté des altérations fonctionnelles étendues, contrairement aux participants neurotypiques, qui ont montré une activation focalisée dans des régions spécialisées pour le traitement visuel et de mouvement. L'hémisphère lésé présente une activation plus synergique dans l'aire temporale médiane et le complexe occipital latéral. Dans l'hémisphère intact, ce dernier peut répondre à une stimulation du champ visuel atteint. Le thalamus et le pulvinar ipsilésionnels ont montré une dominance ipsilatérale en réponse au mouvement, contrairement à la dominance controlatérale dans l'hémisphère intact et chez les participants DVC avec des capacités visuelles résiduelles comparables à celles des contrôles. Cette thèse, par une approche multimodale, étudie les mécanismes neuronaux du traitement visuel chez les individus neurotypiques et atteints de DVC. L'utilisation d'étapes empiriques séquentielles, notamment une étude de cas, des analyses de groupes et des méta-analyses, renforce la fiabilité et l'applicabilité de la recherche, et vise à cartographier l'adaptation cérébrale après une lésion du cortex visuel.

Visual perception involves the intricate interplay of the eyes, brain, and cognitive processes, enabling photons of visible light to be captured on the retina, processed through specific pathways in the brain and transformed into a rich internal representation of our surroundings. While only a fraction of information reaches conscious awareness, the brain can process the remaining unconsciously. Functional magnetic resonance imaging studies have sought to understand the neural signals associated with conscious versus unconscious perception. However, comprehensively understanding the core brain regions involved in generating a conscious perception and their modulation through experience or brain damage remains a challenge. In this thesis, we investigate the conscious and unconscious processing of visual information through a series of visual tasks. We aim to understand how these processes are reflected in brain activation and how they can be modulated by damage to the visual cortex.

Article 1 aimed to empirically identify and characterize areas of reliable convergence in functional activation of regions engaged during either conscious or unconscious visual processing in neurotypical participants by conducting two distinct quantitative meta-analyses. The findings reveal that conscious visual processing readily engages a constellation of regions comprising the inferior frontal junction, intraparietal sulcus, dorsal anterior cingulate, angular gyrus, temporo-occipital cortex and anterior insula, whereas unconscious processing recruits posterior regions, mainly the lateral occipital complex.

The aim of Article 2 was to provide a detailed understanding of cognitive constructs and functional alterations following visual cortex damage. Cerebral visual impairment (CVI) refers to a loss of visual function caused by damage to the brain rather than the eyes. While most individuals do not recover intact vision, some cases have demonstrated improvement over time due to the brain's ability to reorganize itself. In certain instances of visual loss, blindsight can occur, allowing individuals to process visual information without conscious awareness. To our knowledge, this article was the first to propose the use of an event-related motion detection paradigm to assess functional activation in cortical and subcortical structures, independant of primary visual areas, during a CVI individual's blindsight performance.

Chapter 4 aimed to conceptualize and acquire a unique high-resolution MRI dataset for studying visual motion perception in neurotypical and CVI individuals. This comprehensive dataset encompasses multiple modalities, including structural, functional task-based, resting-state and diffusion MRI, behavioral and evaluations, electrophysiological measures, and eyetracking data, in addition to preprocessed data, code and quality control metrics.

Article 3 aimed to understand the functional consequences of brain damage in CVI individuals and the resulting impact on their ability to process diverse visual motion stimuli, including looming and biological motion, compared to a group of neurotypical controls, using behavioral and high-resolution neuroimaging techniques. Automatic lesion mapping enabled to reliably quantify the extent of brain damage and participants were categorized based on their residual visual ability. The findings demonstrate that the brain can process and represent visual information, without intact primary visual areas. CVI participants exhibited broad functional alterations, contrasting the focused activation in visual and motion processing regions for neurotypical controls. Specifically, the lesioned hemisphere displayed synergistic activation in the middle temporal area and lateral occipital complex, while the intact hemisphere's lateral occipital complex responded to impaired visual field stimulation. The ipsilesional thalamus and pulvinar demonstrated an ipsilateral dominance in response to looming motion, in contrast to the contralateral dominance in the intact hemisphere and among CVI participants with residual visual abilities akin to neurotypical controls.

By employing a multi-modal approach integrating behavioral assessments, structural and functional neuroimaging methods, this thesis comprehensively investigates the neural mechanisms underlying visual processing in both neurotypical individuals and those with CVI. The use of sequential steps in empirical science, namely a case study, group analyses, and meta-analyses, enhances the reliability and applicability of the research, and effectively contributes to help map brain adaptation post visual cortex injury and further inform neurotypical visual information processing.