Neural substrates and functional connectivity associated with sleep-dependent and independent consolidation of new motor skills

Abstract

La mémoire n’est pas un processus unitaire et est souvent divisée en deux catégories majeures: la mémoire déclarative (pour les faits) et procédurale (pour les habitudes et habiletés motrices). Pour perdurer, une trace mnésique doit passer par la consolidation, un processus par lequel elle devient plus robuste et moins susceptible à l’interférence. Le sommeil est connu comme jouant un rôle clé pour permettre le processus de consolidation, particulièrement pour la mémoire déclarative. Depuis plusieurs années cependant, son rôle est aussi reconnu pour la mémoire procédurale. Il est par contre intéressant de noter que ce ne sont pas tous les types de mémoire procédurale qui requiert le sommeil afin d’être consolidée. Entre autres, le sommeil semble nécessaire pour consolider un apprentissage de séquences motrices (s’apparentant à l’apprentissage du piano), mais pas un apprentissage d’adaptation visuomotrice (tel qu’apprendre à rouler à bicyclette). Parallèlement, l’apprentissage à long terme de ces deux types d’habiletés semble également sous-tendu par des circuits neuronaux distincts; c’est-à-dire un réseau cortico-striatal et cortico-cérébelleux respectivement. Toutefois, l’implication de ces réseaux dans le processus de consolidation comme tel demeure incertain. Le but de cette thèse est donc de mieux comprendre le rôle du sommeil, en contrôlant pour le simple passage du temps, dans la consolidation de ces deux types d’apprentissage, à l’aide de l’imagerie par résonnance magnétique fonctionnelle et d’analyses de connectivité cérébrale. Nos résultats comportementaux supportent l’idée que seul l’apprentissage séquentiel requiert le sommeil pour déclencher le processus de consolidation. Nous suggérons de plus que le putamen est fortement associé à ce processus. En revanche, les performances d’un apprentissage visuomoteur s’améliorent indépendamment du sommeil et sont de plus corrélées à une plus grande activation du cervelet. Finalement, en explorant l’effet du sommeil sur la connectivité cérébrale, nos résultats démontrent qu’en fait, un système cortico-striatal semble être plus intégré suite à la consolidation. C’est-à-dire que l’interaction au sein des régions du système est plus forte lorsque la consolidation a eu lieu, après une nuit de sommeil. En opposition, le simple passage du temps semble nuire à l’intégration de ce réseau cortico-striatal. En somme, nous avons pu élargir les connaissances quant au rôle du sommeil pour la mémoire procédurale, notamment en démontrant que ce ne sont pas tous les types d’apprentissages qui requièrent le sommeil pour amorcer le processus de consolidation. D’ailleurs, nous avons également démontré que cette dissociation de l’effet du sommeil est également reflétée par l’implication de deux réseaux cérébraux distincts. À savoir, un réseau cortico-striatal et un réseau cortico-cérébelleux pour la consolidation respective de l’apprentissage de séquence et d’adaptation visuomotrice. Enfin, nous suggérons que la consolidation durant le sommeil permet de protéger et favoriser une meilleure cohésion au sein du réseau cortico-striatal associé à notre tâche; un phénomène qui, s’il est retrouvé avec d’autres types d’apprentissage, pourrait être considéré comme un nouveau marqueur de la consolidation.

Memory in humans is generally divided into two broad categories: declarative (for facts and events) and procedural (for skills and motor abilities). To persist, memories undergo a process referred to as consolidation, where a fresh, initially labile memory trace becomes more robust and stable. Sleep is known to play an important role in declarative memory consolidation, and in the past decade, there has been increasing evidence for a role of sleep in the consolidation of procedural memory as well. Interestingly, however, the beneficial effects of sleep do not seem to be homogenous. Motor sequence learning consolidation, in particular, has been found to be particularly sensitive to sleep effects, while the consolidation of motor adaptation has not. Moreover, neuroimaging research, has demonstrated that the long term retention of these two types of motor abilities rely on different neuronal networks, namely the cortico-striatal and cortico-cerebellar systems, respectively. Yet the implication of these networks in the consolidation of these two types of motor memory remains unclear. The aim of the present doctoral thesis was thus to determine the influence of sleep, while controlling for the simple passage of daytime, on the consolidation of a motor sequence learning task vs. a motor adaptation task. We further aimed to bring new insights into the underlying brain regions involved in consolidating these two forms of motor skills. Consistent with previous research, we found off-line improvements in performance for motor adaptation learning, independent of whether participants had a night of sleep or remained awake during daytime. Furthermore, these improvements were correlated with activity in the cerebellum. In contrast, we found that off-line increases in performance in motor sequence learning were evident after a night of sleep but not over the day; and the putamen was strongly associated with this sleep-dependent consolidation process. Finally, while measuring brain changes in connectivity associated with the latter process, we observed that sleep-dependent consolidation is reflected by an increased level of integration within the cortico-striatal system, but not in other functional networks. Conversely, the simple passage of daytime in the wake state seems to result in decreased cortico-striatal integration. In sum our results highlight that not all motor memories undergo sleep-dependent consolidation. We demonstrated that these different paths to consolidation are also reflected by distinct underlying neuronal systems, namely a cortico-striatal and cortico-cerebellar network associated with the consolidation of motor sequence and motor adaptation learning respectively. Furthermore, we propose that consolidation of motor sequences during sleep protects and favors cohesion within the cortico-striatal system, a phenomenon that, if replicated in other types of memories, may be considered as a new marker of sleep-dependent consolidation.