Codage de l’information visuelle par la plasticité et la synchronisation des réponses neuronales dans le cortex visuel primaire du chat

Abstract

Les systèmes sensoriels encodent l’information sur notre environnement sous la forme d’impulsions électriques qui se propagent dans des réseaux de neurones. Élucider le code neuronal – les principes par lesquels l’information est représentée dans l’activité des neurones – est une question fondamentale des neurosciences. Cette thèse constituée de 3 études (E) s’intéresse à deux types de codes, la synchronisation et l’adaptation, dans les neurones du cortex visuel primaire (V1) du chat. Au niveau de V1, les neurones sont sélectifs pour des propriétés comme l’orientation des contours, la direction et la vitesse du mouvement. Chaque neurone ayant une combinaison de propriétés pour laquelle sa réponse est maximale, l’information se retrouve distribuée dans différents neurones situés dans diverses colonnes et aires corticales. Un mécanisme potentiel pour relier l’activité de neurones répondant à des items eux-mêmes reliés (e.g. deux contours appartenant au même objet) est la synchronisation de leur activité. Cependant, le type de relations potentiellement encodées par la synchronisation n’est pas entièrement clair (E1). Une autre stratégie de codage consiste en des changements transitoires des propriétés de réponse des neurones en fonction de l’environnement (adaptation). Cette plasticité est présente chez le chat adulte, les neurones de V1 changeant d’orientation préférée après exposition à une orientation non préférée. Cependant, on ignore si des neurones spatialement proches exhibent une plasticité comparable (E2). Finalement, nous avons étudié la dynamique de la relation entre synchronisation et plasticité des propriétés de réponse (E3). Résultats principaux — (E1) Nous avons montré que deux stimuli en mouvement soit convergent soit divergent élicitent plus de synchronisation entre les neurones de V1 que deux stimuli avec la même direction. La fréquence de décharge n’était en revanche pas différente en fonction du type de stimulus. Dans ce cas, la synchronisation semble coder pour la relation de cocircularité dont le mouvement convergent (centripète) et divergent (centrifuge) sont deux cas particuliers, et ainsi pourrait jouer un rôle dans l’intégration des contours. Cela indique que la synchronisation code pour une information qui n’est pas présente dans la fréquence de décharge des neurones. (E2) Après exposition à une orientation non préférée, les neurones changent d’orientation préférée dans la même direction que leurs voisins dans 75% des cas. Plusieurs propriétés de réponse des neurones de V1 dépendent de leur localisation dans la carte fonctionnelle corticale pour l’orientation. Les comportements plus diversifiés des 25% de neurones restants sont le fait de différences fonctionnelles que nous avons observé et qui suggèrent une localisation corticale particulière, les singularités, tandis que la majorité des neurones semblent situés dans les domaines d’iso-orientation. (E3) Après adaptation, les paires de neurones dont les propriétés de réponse deviennent plus similaires montrent une synchronisation accrue. Après récupération, la synchronisation retourne à son niveau initial. Par conséquent, la synchronisation semble refléter de façon dynamique la similarité des propriétés de réponse des neurones. Conclusions — Cette thèse contribue à notre connaissance des capacités d’adaptation de notre système visuel à un environnement changeant. Nous proposons également des données originales liées au rôle potentiel de la synchronisation. En particulier, la synchronisation semble capable de coder des relations entre objets similaires ou dissimilaires, suggérant l’existence d’assemblées neuronales superposées.

Sensory systems encode information about our environment into electrical impulses that propagate in networks of neurons. Understanding the neural code – the principles by which information is represented in neuronal activity – is one of the most fundamental issues in neuroscience. This thesis investigates in a series of 3 studies (S) two coding mechanisms, synchrony and adaptation, in neurons of the cat primary visual cortex (V1). In V1, neurons display selectivity for image features such as contour orientation, motion direction and velocity. Each neuron has at least one combination of features that elicits its maximum firing rate. Visual information is thus distributed among numerous neurons within and across cortical columns, modules and areas. Synchronized electrical activity between cells was proposed as a potential mechanism underlying the binding of related features to form coherent perception. However, the precise nature of the relations between image features that may elicit neuronal synchrony remains unclear (S1). In another coding strategy, sensory neurons display transient changes of their response properties following prolonged exposure to an appropriate stimulus (adaptation). In adult cat V1, orientation-selective neurons shift their preferred orientation after being exposed to a non-preferred orientation. How the adaptive behavior of a neuron is related to that of its neighbors remains unclear (S2). Finally, we investigated the relationship between synchrony and orientation tuning in neuron pairs, especially how synchrony is modulated during adaptation-induced plasticity (S3). Main results — (S1) We show that two stimuli in either convergent or divergent motion elicit significantly more synchrony in V1 neuron pairs than two stimuli with the same motion direction. Synchronization seems to encode the relation of cocircularity, of which convergent (centripetal) and divergent (centrifugal) motion are two special instances, and could thus play a role in contour integration. Our results suggest that V1 neuron pairs transmit specific information on distinct image configurations through stimulus-dependent synchrony of their action potentials. (S2) We show that after being adapted to a non-preferred orientation, cells shift their preferred orientation in the same direction as their neighbors in most cases (75%). Several response properties of V1 neurons depend on their location within the cortical orientation map. The differences we found between cell clusters that shift in the same direction and cell clusters with both attractive and repulsive shifts suggest a different cortical location, iso-orientation domains for the former and pinwheel centers for the latter. (S3) We found that after adaptation, neuron pairs that share closer tuning properties display a significant increase of synchronization. Recovery from adaptation is accompanied by a return to the initial synchrony level. Synchrony therefore seems to reflect the similarity in neurons’ response properties, and varies accordingly when these properties change. Conclusions — This thesis further advances our understanding of how visual neurons adapt to a changing environment, especially regarding cortical network dynamics. We also propose novel data about the potential role of synchrony. Especially, synchrony appears capable of binding various features, whether similar or dissimilar, suggesting superimposed neural assemblies.