Comparative analysis of corolla shape transitions in the sister genera Gesneria and Rhytidophyllum (Gesneriaceae)

Abstract

La convergence, soit l'acquisition indépendante de phénotypes similaires, est un aspect intéressant de la diversité qui peut fournir des informations importantes sur la nature du changement évolutif. Dans les systèmes végétaux, les syndromes de pollinisation – combinaisons de traits floraux adaptés à leurs pollinisateurs – constituent de bons exemples de convergence se produisant sur les fleurs. Nous avons utilisé une approche globale incluant la morphologie cellulaire et la transcriptomique pour analyser la convergence de formes florales de deux syndromes de pollinisation trouvés dans les genres frères non Gesneria et Rhytidophyllum (Gesneriaceae), un groupe antillais qui contient environ 81 espèces avec différentes morphologies et stratégies de pollinisation variables dans leur degré de spécialisation écologique. Il a déjà été démontré que la forme des fleurs joue un rôle important dans l’évolution de ce groupe, qui présente de nombreuses transitions entre les stratégies de pollinisation. Nous avons testé la présence de convergence dans les forms de cellules de la corolle et dans l’expression des gènes de la corolle en utilisant (1) une analyse pour mesurer la forme des cellules de pétales matures à l’aide d’un modèle phylogénétique mixte et (2) une approche transcriptomique comparative combinant l'expression différentielle des gènes (DESEq2) et l'analyse de co-expression (WGCNA) de gènes exprimés dans certaines regions précises des pétales. Toutes les analyses ont pris en compte les relations phylogénétiques entre les espèces. Nous avons trouvé une anisotropie cellulaire convergente se produisant dans les régions distales des pétales au sein des espèces du même syndrome (forme). Nous avons également constaté une plus grande similarité dans les modèles d'expression génique entre les espèces d’un même syndrome qu'entre les espèces apparentées et avons produit une liste de 203 gènes potentiellement associés aux formes de fleurs convergentes. La convergence morphologique florale observée dans les syndromes de pollinisation des espèces étudiées se retrouve tant au niveau cellulaire qu'au niveau de l'expression. Les résultats présentés ici amplifient les informations de base sur la famille des Gesneriaceae pour les études futures sur la convergence et la forme florale dans le groupe.

Convergence, the independent acquisition of similar phenotypes, is an important aspect of diversity that can provide valuable insights about the nature of evolutionary change. In plants, pollination syndromes - combinations of floral traits adapted to their pollinators - make good examples of convergence occurring on flowers. We used a comprehensive approach that includes cell morphology and transcriptomics to analyze the floral shape convergence of two pollination syndromes found in the sister genera Gesneria and Rhytidophyllum (Gesneriaceae), an Antillean group that contains approximately 81 species with different morphologies and pollination strategies varying in their degree of ecological specialization. Flower shape has already been found to play an important role in the evolution of this group, which shows many transitions between pollination strategies. We tested convergence in the corolla cell shapes and in gene expression for the pollination syndromes using (1) cell measurement statistical analysis (Phylogenetic Mixed Model) of mature petals and (2) a comparative transcriptomic approach that combined differential gene expression (DESEq2) and co-expression analysis (WGCNA) in genes expressed in specific regions of the petals. All analyses took the phylogenetic relationships of the species into account. We found convergent cellular anisotropy occurring in the distal regions of the petals within species of the same syndrome (form). We also found greater similarity in gene expression patterns occurring among species of the same syndromes than between more closely related species and produced a list of 203 genes potentially associated with convergent flower forms. The floral morphological convergence observed in the pollination syndromes of the investigated species is paralleled both at the cellular and expression levels. The results shown here amplify the background information of the Gesneriaceae family for future studies of convergence and floral form in the group.