Enregistrement de l’activité des interneurones prémoteurs de la région péritrigéminale en réponse à l’activité rythmique des neurones du noyau sensoriel principal du trijumeau

Abstract

La mastication est une fonction essentielle relevant de la coordination d’un ensemble d’acteurs que sont la mâchoire, la langue et les muscles faciaux. La synchronisation de l’activité des différentes parties relève d’un réseau spécialisé de neurones nommé générateur de patron central (GPC) dont il a été proposé que le coeur rythmogène soit formé des neurones de la partie dorsale du noyau sensoriel principal du trijumeau (NVsnpr). Ces neurones ont la capacité intrinsèque de pouvoir alterner leur patron de décharge entre un mode tonique et rythmique en fonction la concentration extracellulaire de calcium ([Ca2+]e). Autrefois relégués à un rôle passif dans le système nerveux central, les évidences se sont accumulées en faveur d’un rôle actif des astrocytes dans les fonctions physiologiques. À cet effet, dans le NVsnpr, la stimulation des afférences sensorielles trigéminales active les astrocytes qui participent à la genèse du rythme masticateur en libérant la S100β, une protéine chélatrice du Ca2+ extracellulaire. Récemment, il a été démontré que l’activation rythmique des neurones du NVsnpr dorsal menait à une activation rythmique des motoneurones (MNs) innervant les muscles masticateurs. Ceci impliquerait qu’une seule population de neurone au sein du NVsnpr dorsal active de manière concomitante des MNs innervant les muscles antagonistes de la mâchoire. On suppose alors l’activation de la région péritrigéminale (PeriV), un réseau d’interneurones prémoteurs (INs) ceinturant les MNs du trijumeau et adjacente au NVsnpr. Son activation modulerait l’activité des MNs de muscles antagonistes. Les présents travaux réalisés en imagerie calcique indiquent que l’activation du NVsnpr par une baisse de la [Ca2+]e, simulant l’action de la S100β ou la stimulation électrique des afférences sensorielles trigéminales activent les neurones et astrocytes de la partie dorsale du NVsnpr et subséquemment les INs de la PeriV. Les patrons d’activité calcique des INs de la PeriV étaient similaires à ceux observés au sein du NVsnpr. Ces observations supportent par la même occasion la transmission des patrons en provenance du NVsnpr, le générateur du rythme masticateur vers la région prémotrice PeriV. Par ailleurs, les astrocytes péritrigéminaux dont le rôle n’avait jamais été investigué ont également répondu aux activations du NVsnpr dans des patrons d’activité calcique similaires aux astrocytes du NVsnpr dorsal. Ensemble, ces résultats suggèrent l’implication de la région PeriV dans la transmission et la modulation du rythme dans le GPC masticateur.

Mastication is an essential function that involves coordination of the jaw, tongue and facial muscles. Synchronization of the activity of these different parts is assured by a specialized network of neurons known as central pattern generator (CPG), whose rhythmogenic core has been proposed to be formed by neurons in the dorsal part of the trigeminal principal sensory nucleus (NVsnpr). These neurons have the intrinsic ability to alternate their firing pattern between a tonic and rhythmic mode, depending on the extracellular calcium concentration ([Ca2+]e). Once relegated to a passive role in the central nervous system, evidence is accumulating in favor of an active role for astrocytes in physiological functions. In NVsnpr, trigeminal sensory afferents stimulation activates astrocytes, which participate in the genesis of the masticatory rhythm by releasing S100β a calcium-binding protein that lowers [Ca2+]e. Recently, it has been demonstrated that rhythmic activation of dorsal NVsnpr neurons leads to rhythmic activation of motoneurons (MNs) innervating masticatory muscles. This would imply that a single neuron population within the dorsal NVsnpr concomitantly activates MNs innervating antagonistic jaw muscles. We presume that activation of the peritrigeminal region (PeriV), a network of premotor interneurons (INs) surrounding the trigeminal MNs and adjacent to the NVsnpr could modulate the activity of antagonistic muscle MNs. The present calcium imaging work indicates that activation of the NVsnpr by a decrease in [Ca2+]e, simulating the action of S100β, or electrical stimulation of trigeminal sensory afferents activates neurons and astrocytes in the dorsal part of NVsnpr and subsequently the INs of the PeriV. Calcium activity patterns in PeriV INs were similar to those observed in NVsnpr, supporting the transmission of patterns from NVsnpr, the generator of masticatory rhythm, to the PeriV premotor region. In addition, previously uninvestigated peritrigeminal astrocytes also responded to NVsnpr activations with calcium activity patterns similar to those of dorsal NVsnpr astrocytes. Taken together, these results suggest the involvement of the PeriV region in rhythm transmission and modulation in the masticatory CPG.