La perception du temps et sa modulation par la température chez les guêpes parasitoïdes

Abstract

Les modèles d'optimalité postulent que les animaux en quête de ressources utilisent le taux de gain de valeur adaptative pour optimiser plusieurs comportements tels que la répartition du temps lors de l’exploitation d‘un agrégat et l'investissement en progénitures. Bien que la durée de plusieurs comportements doit être régulée, peu d’évidences de la perception du temps sont actuellement disponibles pour les insectes et aucune pour les guêpes parasitoïdes, et ce malgré leur importance en tant que modèles écologiques. De plus, puisque les guêpes parasitoïdes sont poïkilothermes, cette capacité pourrait être affectée par la température. Nous avons supposé que les guêpes parasitoïdes auraient la capacité de percevoir le temps, à la fois de façon prospective (mesure du temps écoulé) et rétrospective (durée d'un événement passé), afin d'optimiser les décisions liées à l'exploitation d’agrégats d’hôtes et à la reproduction. Nous avons également émis l'hypothèse que la température aurait une incidence sur la perception du temps des guêpes parasitoïdes. Pour la mesure prospective du temps, nous avons utilisé la capacité d’apprentissage associatif de Microplitis croceipes (Hymenoptera: Braconidae). Les guêpes ont été entraînées à associer une odeur à la durée d'un intervalle entre des hôtes. Après leur entraînement, elles ont été testées dans un tunnel de vol avec un choix d’odeurs. Les guêpes ont choisi majoritairement l'odeur associée à l'intervalle de temps auquel elles étaient testées. Nous avons également investigué le rôle de la dépense énergétique sur la mesure du temps. Suite à une restriction de mouvement des guêpes pendant l'intervalle de temps entre les hôtes, elles choisissaient aléatoirement dans le tunnel de vol. L'absence de dépense énergétique les aurait rendues incapables de mesurer le temps. La dépense d'énergie est donc un substitut essentiel pour mesurer le temps. Pour la mesure rétrospective du temps, nous avons utilisé le processus d'évaluation de l'hôte de Trichogramma euproctidis (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Certains trichogrammes utilisent la durée du transit initial sur l'œuf hôte afin d’en évaluer la taille et d’ajuster le nombre d’œufs à y pondre. Nous avons augmenté artificiellement la durée de transit initiale de T. euproctidis en suspendant l'œuf hôte pour le faire paraître plus gros qu'un œuf de taille similaire. Une augmentation de la durée de transit initiale a augmenté la taille de la ponte. Ceci démontre la capacité de T. euproctidis de mesurer la durée du transit initial, et donc d’une mesure du temps rétrospective. Pour déterminer si la température modifie la mesure du temps dans les espèces poïkilothermes, nous avons utilisé le comportement d’exploitation d’agrégats d’hôtes de T. euproctidis. Les modèles d’optimalités prédisent que les guêpes devraient rester plus longtemps et quitter à un faible taux de gain de valeur adaptative suite à un déplacement de longue durée plutôt que pour un déplacement de courte durée. Nous avons testé l'impact d'un déplacement de 24 h à différentes températures sur l'exploitation d’agrégats d’hôtes. Un déplacement à température chaude augmente le temps de résidence dans l’agrégat et diminue le taux de gain de valeur adaptative au moment de quitter ; ces comportements sont associés à un trajet de longue durée. L'inverse a été observé lors d’un déplacement à une température froide. Les températures chaude et froide ont modulé la mesure du temps en accélérant ou ralentissant l'horloge biologique, faisant paraître le déplacement respectivement plus long ou plus court qu’il ne l’était réellement. Ces résultats démontrent clairement que les guêpes parasitoïdes ont la capacité de mesurer le temps, autant rétrospectivement que prospectivement. Des preuves directes de leur capacité sont maintenant disponibles pour au moins deux espèces de guêpes parasitoïdes, une composante essentielle des modèles d'optimalité. Le rôle de la dépense énergétique dans la mesure du temps a aussi été démontré. Nos résultats fournissent également la preuve de l'impact de la température sur la perception du temps chez les insectes. L'utilisation de la dépense énergétique en tant que proxy pour mesurer le temps pourrait expliquer une partie de sa thermosensibilité, puisque les guêpes parasitoïdes sont poïkilothermes. Cette mesure du temps sensible à la température pourrait affecter des stratégies de lutte biologique. Sur le terrain, au début de la journée, la température de l'air sera similaire à la température de l'air autour des plantes infestées par des parasites, alors qu'elle sera plus chaude pendant la journée. En lutte biologique augmentative, les guêpes parasitoïdes libérées resteraient plus longtemps dans les agrégats d’hôtes que celles relâchées en début de journée.

Optimality models assume that animals foraging for resources use the rate of fitness gain to optimize several behaviours such as patch time allocation and progeny investment. Although the duration of multiple behaviors needs to be regulated, few evidence of time perception are currently available for insects and none for parasitic wasps, despite their importance as ecological models. This capacity to measure time could be affected by temperature, since parasitic wasps are poikilotherms. We hypothesized that parasitic wasps should have the capacity to perceive time, both prospectively (measure of elapsed time) and retrospectively (duration of a past event), in order to optimize foraging decisions related to host patch exploitation and reproduction. We also hypothesized that temperature would affect the time perception of parasitic wasps.

For the prospective measure of time, we used the associative learning abilities of Microplitis croceipes (Hymenoptera: Braconidae). We trained them to associate an odour to the duration of an interval between hosts. Following their training, they were tested in a wind tunnel. The wasps chose significantly more the odour associated with the test interval they were trained to recognize. We also looked into the role of energy expenditure in the measure of time. When wasps were prevented from moving freely during the interval between hosts, they chose randomly in the wind tunnel. The lack of energy expenditure thus rendered them unable to measure time. Energy expenditure is therefore an essential proxy to measure time.

For the retrospective measure of time, we used the host evaluation process of Trichogramma euproctidis (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Trichogramma wasps use the duration of the initial transit on the host egg to evaluate its size and decide how many eggs to lay. We artificially increased the initial transit duration of T. euproctidis by suspending the host egg to make it appear larger than an unsuspended egg of the same size. An increase in initial transit duration increased clutch size in the host. This demonstrates the capacity of T. euproctidis to measure the duration of the initial transit duration, and therefore a retrospective measure of time.

To ascertain if temperature modified the measure of time in poikilotherms species, we measured the patch exploitation behaviour of T. euproctidis following intervals at different temperatures. Wasps are expected to stay longer and leave at a lower rate of fitness gain following a long travel duration between host patches than for a short travel. We tested the impact of a 24 h travel duration at different temperatures on patch exploitation. An increase in temperature during travel time increased patch residence time and decreased the rate of fitness gain at departure, both of which are associated to an increase in travel time. The reverse was observed when travel occurred at a lower temperature. The increase or decrease in temperature affected the measure of time by speeding or slowing the clock respectively and making the travel appear longer or shorter than it actually was.

Our results clearly show that parasitic wasps are able to measure time, both retrospectively and prospectively. There is now solid evidence that at least two species of parasitic wasps possess the capacity to measure time, an essential component of optimality models. We now also have evidence that energy expenditure is one of the proxies used to measure time.

Our results are also the first evidence of the impact of temperature on time perception in insects. The use of energy expenditure as a proxy to measure time could explain some of its thermal-sensitivity, since parasitic wasps are poikilotherms. This temperature sensitive measure of time could affect biological control strategies. In augmentative biological control, releasing parasitic wasps during the day could lead to a higher level of patch exploitation than early in the day because of the temperature gradient between the air and the plants.