Systematics and floral evolution of the Dialiinae (Caesalpinioideae), a diverse lineage of tropical legumes

Abstract

Le clade Dialiinae représente l’une des premières lignées de la sous-famille Caesalpinioideae des Leguminosae. Il se compose de 17 genres (environ 90 espèces), avec des taxons qui sont répandus dans toutes les régions tropicales du monde. Morphologiquement, le groupe comprend un assemblage divers de taxons qui peut représenter une «phase expérimentale» dans l’évolution florale des légumineuses. Différents représentants du clade présentent de la poly-, mono-, et asymétrie, et semblent avoir subi un haut degré de perte d’organe, produisant, dans certains cas, des fleurs extrêmement réduites qui sont à peine reconnaissables comme appartenant à la famille des légumineuses. Afin d’obtenir une image plus claire de l’évolution florale du clade Dialiinae, une phylogénie bien résolue et bien soutenue est nécessaire. Dans le but de créer une telle phylogénie, un total de 37 échantillons d’ADN des Dialiinae a été séquencé pour deux régions chloroplastiques, soit rps16 et trnL. De plus, une étude morphologique complète a été réalisée. Un total de 135 caractères végétatifs et reproductifs a été évalué pour 79 espèces de Dialiinae et pour quatre groupes externes. Les analyses phylogénétiques ont d’abord été effectuées sur un groupe restreint de taxons pour lesquels les trois types de données étaient disponibles. Les nœuds fortement soutenus de cette phylogénie ont ensuite été utilisés comme contrainte pour une seconde analyse de parcimonie avec les données morphologiques d’un ensemble plus important de taxons. Les caractères morphologiques ont été optimisés sur l’un des arbres les plus parcimonieux de cette seconde analyse. Un certain nombre de nouvelles relations au niveau de l’espèce ont été résolues, créant une image plus claire quant à l’évolution de la forme florale dans le temps, particulièrement pour les genres Labichea et Dialium. En plus de leur morphologie florale mature diverse, les Dialiinae sont également très variables dans leur ontogénèse florale, affichant à la fois la perte et la suppression des organes, et présentant une variété de modes d’initiation d’organes. Afin de construire une image plus complète du développement floral et de l’évolution dans ce clade, l’ontogénèse florale de plusieurs espèces non documentées à ce jour a été étudiée. La série complète du développement a été compilée pour six espèces de Dialiinae; quatre de Dialium, ainsi que Poeppigia procera et Mendoravia dumaziana. Le mode et le moment de l’initiation des organes étaient pour la plupart uniforme pour toutes les espèces de Dialium étudiés. Tant pour ce qui est des gains ou des pertes d’organes chez Dialium, une tendance est apparente – l’absence d’organe abaxial. Que ce soit pour les sépales ou les étamines, les gains se produisent toujours en position médiane adaxiale, tandis que les étamines et les pétales perdus sont toujours les organes les plus ventraux. Les taxons étudiés ici illustrent le manque apparent de canalisation du développement observé chez les Caesalpinioideae. Cette plasticité ontogénétique est le reflet de la diversité morphologique au niveau des fleurs tel qu’observée dans l’ensemble de la sous-famille. Une des espèces de Dialiinae, Apuleia leiocarpa, produit une inflorescence andromonoïque, une caractéristique qui est unique en son clade et rare dans les légumineuses dans son ensemble. La microscopie optique et électronique ont été utilisées pour entreprendre une étude détaillée de la morphologie florale de ce taxon. On a constaté que tandis que les fleurs hermaphrodites produisent un seul carpelle et deux étamines, les fleurs staminées produisent trois étamines sans toutefois montrer signe de développement du carpelle. Les inflorescences semblent produire près de quatre fois plus de fleurs staminées que de fleurs hermaphrodites, lesquelles occupent toujours la position centrale de l’inflorescence cymeuse. Ce ratio élevé mâle/bisexuel et la détermination précoce du sexe chez Apuleia sont rares chez les Caesalpinioideae, ce qui suggère que l’andromonoecie se développe dans ce genre comme un moyen d’accroître la dispersion du pollen plutôt qu’en réponse à des limitations de ressources.

The Dialiinae clade represents one of the early-diverging lineages of the legume subfamily Caesalpinioideae; it consists of 17 genera (circa 90 species), and is pantropically distributed. Morphologically, the group comprises a diverse assemblage of taxa that may represent a so-called “experimental phase” in legume floral evolution. Different members of the clade exhibit poly-, mono-, and asymmetry, as well as having undergone a high degree of organ loss, producing, in some cases, extremely reduced flowers which are barely recognisable as belonging to the legume family. In order to obtain a clearer picture of floral evolution in the Dialiinae, a well resolved and well supported phylogeny is needed onto which morphological characters may be optimised. With the goal of creating such a phylogeny, a total of 37 Dialiinae DNA samples were sequenced for two plastid genes, rpS16 and trnL. Additionally, a comprehensive morphological study was carried out. A total of 135 vegetative and reproductive characters were scored for 79 ingroup and four outgroup taxa. Phylogenetic analyses were carried out first on a restricted group of taxa for which all three data sets were available. The highly supported nodes of this phylogeny were then used as a constraint for a second parsimony analysis of morphological data from a much larger taxon set. Morphological characters were then mapped onto one of 20,000 most parsimonious trees from this second analysis. A number of novel species-level relationships were resolved, creating a clearer picture of changes in floral form over time, particularly in the genera Labichea and Dialium. In addition to their diverse mature floral morphology, the Dialiinae are also widely variable in their floral ontogeny, displaying both organ loss and suppression, and exhibiting a wide variety of organ initiation modes. In order to build a more complete picture of floral development and evolution in this clade, the floral ontogeny of several previously undocumented species was investigated. Complete developmental series were compiled for six species of the Dialiinae; four from Dialium, as well as Poeppigia procera and Mendoravia dumaziana. Mode and timing of organ initiation were mostly consistent across the Dialium species studied. In the instances of both gains and losses of floral organs in Dialium, one trend is apparent — an absence of abaxial organs. Gains in both sepals and stamens occur in the adaxial median position, while stamens and petals that are lost are always the ventral-most organs. The taxa examined here exemplify the apparent lack of developmental canalisation seen in caesalpinioid legumes. This ontogenetic evolvability is reflective of the morphological diversity shown by flowers across the subfamily. One of the species of the Dialiinae, Apuleia leiocarpa, produces an andromonoecious inflorescence, a feature that is unique in its clade and rare in the Leguminosae as a whole. Light and electron microscopy were used to undertake a detailed study of the floral morphology of this taxon. It was found that while hermaphrodite flowers produced a single carpel and two stamens, staminate flowers developed three stamens but showed no sign of carpel development. Inflorescences also appear to produce approximately four times as many staminate as hermaphrodite flowers, with hermaphroditic flowers consistently occupying the central position in cymose inflorescences. Both this high male-to-bisexual ratio and the early determination of gender seen in Apuleia are rare in the Caesalpinioideae and suggest that andromonoecy developed in this genus as a means to increase pollen dispersal rather than in response to resource limitations.