Morphologie évolutive et fonctionnelle des hémichordés

Abstract

L’embranchement Hemichordata regroupe les classes Enteropneusta et Pterobranchia. Hemichordata constitue, avec l’embranchement Echinodermata, le groupe-frère des chordés. Les entéropneustes sont des organismes vermiformes solitaires qui vivent sous ou à la surface du substrat et s’alimentent généralement par déposivorie, alors que les ptérobranches sont des organismes coloniaux filtreurs habitant dans un réseau de tubes appelé coenecium. Ce mémoire présente trois études dont le point commun est l’utilisation des hémichordés actuels pour répondre à des questions concernant l’évolution des hémichordés, des chordés, et du super-embranchement qui les regroupe, Deuterostomia. Notre première étude démontre que les fentes pharyngiennes, l’organe pré-oral cilié (POCO) et le pharynx de l’entéropneuste Protoglossus graveolens sont utilisés pour l’alimentation par filtration. Le système de filtration de P. graveolens permet la capture de particules jusqu’à 1.3 um, à un débit de 4.05 mm.s-1, pour une demande énergétique de 0.009 uW. Les similarités structurales et fonctionnelles avec le système de filtration des céphalochordés suggèrent que la filtration pharyngienne est ancestrale aux deutérostomes. Lors de notre deuxième étude, nous avons exploré l’hypothèse selon laquelle le POCO des entéropneustes, une structure ciliée pré-buccale au rôle possiblement chémorécepteur, serait homologue au « wheel organ » des céphalochordés et à l’adénohypophyse des vertébrés. Pour cela, nous avons déterminé par immunohistochimie l’expression de Pit-1, un facteur de transcription spécifique à ces deux structures, chez l’entéropneuste Saccoglossus pusillus. Pit-1 est exprimé dans des cellules sensorielles du POCO, mais aussi dans des cellules épithéliales distribuées dans le proboscis, collet et tronc. Ce patron d’expression ne permet pas de confirmer ou rejeter l’homologie du POCO et de l’adénohypophyse des vertébrés. Lors de notre troisième étude, nous avons caractérisé l’ultrastructure du coenecium des ptérobranches Cephalodiscus hodgsoni, Cephalodiscus nigrescens et Cephalodiscus densus par microscopie électronique à transmisison et à balayage. Cephalodiscus est le groupe frère de Graptolithina, un groupe qui inclut les graptolithes éteints ainsi que les ptérobranches du genre Rhabdopleura. Nous avons décrit les types de fibrilles de collagène présents, leur taille et leur organisation, ainsi que l’organisation globale du coenecium. Nous avons ainsi démontré la présence chez Cephalodiscus d’une organisation similaire au paracortex, pseudocortex et eucortex des graptolithes. La présence chez Cephalodiscus de ce type d’organisation suggère que le cortex est ancestral à la classe Pterobranchia. Ces trois études illustrent plusieurs axes importants de la recherche sur les hémichordés, qui en intégrant des données morphologiques, fonctionnelles et moléculaires permet de reconstruire certains évènements clés de l’évolution des deutérostomes.

The phylum Hemichordata comprises the classes Enteropneusta and Pterobranchia. Together with echinoderms, hemichordates are the sister-group to chordates. Enteropneusts are worm-shaped solitary deposit feeders. Pterobranchs are colonial filter feeders that live in a secreted collagenous domicile called a coenecium. In this thesis, three studies are presented. These studies are based on observations of extant hemichordates, and adress a variety of issues relating to the evolution of hemichordates, chordates, and the super-phylum to which they belong: Deuterostomia.

Our first study demonstrates that the gill slits, pre-oral ciliary organ (POCO), and lining of the pharynx of the enteropneust Protoglossus graveolens are used in filter feeding. The filter-feeding system of P. graveolens enables particle capture down to 1.3 um, at a rate up to 4.05 mm.s-1, with a power consumption of 0.009 uW. Structural and functional similarities with the cephalochordate filter-feeding system suggest that pharyngeal filter-feeding is ancestral to the deuterostomes.

In our second study, we address the hypothesis that the enteropneust POCO, a putative chemosensory structure located anterior to the mouth, is homologous to the cephalochordate wheel organ and vertebrate adenohypophysis. We characterized the expression pattern of the adenohypophysis-specific transcription factor Pit-1 in the adult enteropneust Saccoglossus pusillus with immunohistochemistry. Pit-1 is expressed in sensory cells of the POCO and in scattered epithelial cells of the proboscis, collar and trunk. This expression pattern does not allow to confirm or reject the homology of the POCO with the vertebrate adenohypophysis.

In our third study, we characterized the ultrastructure of the coenecium of the pterobranchs Cephalodiscus hodgsoni, Cephalodiscus nigrescens and Cephalodiscus densus using transmission and scanning electron microscopy. Cephalodiscus is the sister-group to the Graptolithina, which includes the extinct graptolites and the extant pterobranch genus Rhabdopleura. We described the fibril types, size and organization, as well as the general organization of the coenecium. We demonstrated that the coenecium of Cephalodiscus shows similarities with the graptolite eucortex, paracortex and pseudocortex. The cortical-like organization of the coenecium of Cephalodiscus suggests that the cortex is ancestral to the Pterobranchia.

Together, these three studies illustrate different axes of hemichordate research, and show how integrating morphological, functional and molecular data allows us toinfer key events in the evolution of deuterostomes.