Interactions between the endophytic fungus Codinaeella sp. EC4 and its cranberry plant host

Abstract

La plupart des plantes s’associent avec des microbes qui vivent soit à l’intérieur (endophytes), soit à la surface (exophytes) des tissus végétaux. De tels microorganismes peuvent jouer un rôle essentiel dans la santé et la croissance des plantes. Certains endophytes protégeant les plantes contre des pathogènes, et sont reconnus comme agents de biocontrôle, alors que d’autres, surnommés agents biofertilisants, favorisent la croissance des plantes. Les endophytes les plus étudiés sont les champignons mycorhiziens à arbuscules (AMF) qui colonisent approximativement 90% de toutes les espèces de plantes. De leur côté, les groupes de plantes hôtes les plus étudiés sont les Poaceae et les Gramineae. Les Éricacées (Ericaceae), une vaste famille de plantes à fleurs, est l’un des rares groupes qui ne s’associe pas avec les AMF, mais plutôt avec une collection diversifiée d’autres champignons mycorhiziens dits éricoïdes. Les Éricacées prospèrent dans des sols acides et pauvres en nutriments, leur croissance possiblement facilitée par des endosymbiotes. De tels microorganismes ont été à l’étude sur certaines éricacées dont le bleuet. Par ailleurs, pour une autre plante éricacée nord-américaine d’envergure commerciale majeure, la canneberge (Vaccinium Macrocarpon Aiton), la recherche en est encore à ses débuts. Notre groupe a isolé et caractérisé plusieurs champignons et bactéries endosymbiotiques de racines de plants de canneberge cultivés au Québec (Canada), et a identifié des endophytes ayant un potentiel de promotion de la croissance des plantes de même que de biocontrôle. Un des isolats fongiques, Endophytic Champignon (EC4), ayant démontré cette double capacité à favoriser la croissance des plants et à inhiber la croissance de pathogènes, a été retenu pour étude approfondie. À la suite d’analyses phylogénétiques, nous identifions EC4 comme Codinaeella sp. de la famille des Chaetospheriaceae de la classe des Sordariomycetes (Ascomycota). EC4 colonise les tissus racinaires des plantes de manière intracellulaire aussi bien qu’avec des hyphes entourant les racines. EC4 possède des gènes nucléaires codant pour des transporteurs de nutriments et des phytohormones, et certains de ces gènes sont exprimés à la suite d’un contact d’EC4 avec les racines de plants de canneberge. Nos analyses génomique et transcriptomiques ont révélé que EC4 a le potentiel de contrôler la croissance de pathogènes fongiques et d’oomycètes en sécrétant des enzymes hydrolytiques et des métabolites secondaires. De plus, EC4 code et exprime des protéines effectrices (molécules impliquées dans les interactions microbe-hôte) qui sont vraisemblablement impliquées dans la communication et l’initiation de la symbiose avec son hôte. Lorsque co-cultivé avec Diaporthe, un pathogène de la canneberge, des variations dans le transcriptome d’EC4 sont observées. Cette combinaison d’organismes offre une opportunité unique d’approfondir nos connaissances sur la dynamique moléculaire des interactions entre des espèces microbiennes partageant un même hôte végétal. Parallèlement, nos résultats ouvrent la voie à la comparaison des contenus génomiques d’EC4, espèce endosymbiote, et les Codinaeella non endosymbiotes. Avec son potentiel de biofertilisation et de biocontrôle, EC4 est prometteur pour une agriculture durable.

Most plants associate with microbes, either living within plant tissues (endophytes) or on the plant surface (exophytes). Such microorganisms can play a vital role in plant health and growth. Some endophytes, referred to as biocontrol agents, protect plants from pathogens, while others, known as biofertilizers, promote plant growth. The best-studied endophytes are Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF), which colonize about 90% of all plant species. In turn, the most investigated groups of plant hosts are Poaceae and Gramineae. Ericaceae are a large family of flowering plants and one of the few groups that do not associate with AMF but a diverse collection of other so-called ericoid mycorrhizal fungi. Ericaceae thrive in nutrient-poor, acidic soil, probably facilitated by endosymbionts. While endosymbionts of certain ericaceous plants, such as blueberries, have been well investigated, research on a commercially important North American crop, cranberry (Vaccinium Macrocarpon Aiton) plants, is still in its early stages. Our group isolated and characterized numerous fungal and bacterial endosymbionts from the roots of cranberry plants cultivated in Québec, Canada, and identified endophytes with plant growth promotion or biocontrol potential. One of the fungal isolates, Endophytic Champignon 4 (EC4), is notable because it promotes growth and suppresses pathogens of cranberry plants. By phylogenetic analyses, we demonstrate that EC4 is a Codinaeella sp. from the Chaetospheriaceae family of Sordariomycetes (Ascomycota). EC4 colonizes plant roots intracellularly, with hyphae around roots. EC4 encodes nutrient transport and phytohormone genes in its nuclear genome and expresses some of them when in contact with cranberry plant roots. EC4 potentially controls the growth of fungal and oomycete plant pathogens by secreting hydrolytic enzymes and secondary metabolites, as observed from genomic and transcriptomic studies. Further, EC4 encodes and expresses secreted effector proteins (molecules that are involved in the microbe-host interactions), which are likely involved in communication and establishment of symbiosis with its host. We observed a variation in the transcriptome when the pathogen Diaporthe is co-cultured with EC4. This provides a unique opportunity to investigate the molecular dynamics of interactions between microbe species sharing the same plant host. Our findings also open new avenues for comparing the gene complement of the endosymbiotic EC4 with non-symbiotic Codinaeella species. With a potential biofertilization and biocontrol ability, EC4 holds promise for sustainable agriculture.